Come le piume di volo si uniscono per formare un’ala di morphing continua

Le forme delle ali prendono il volo

Gli uccelli possono modificare dinamicamente la forma delle loro ali durante il volo, anche se il modo in cui questo viene realizzato è poco compreso. Matloff et al. ha scoperto che due meccanismi controllano il movimento delle singole piume. Ogni volta che lo scheletro si muove, le piume vengono ridistribuite passivamente attraverso la conformità del tessuto connettivo elastico alla base della piuma. Per evitare che le piume si diffondano troppo distanti, le microstrutture a forma di gancio sulle piume adiacenti formano un dispositivo di fissaggio direzionale che blocca le piume adiacenti. Queste caratteristiche si trovano in una gamma di dimensioni di uccelli; tuttavia, poiché il distacco degli ami è rumoroso, sono notevolmente assenti nei volantini silenziosi, come i barbagianni.

Scienza, questo numero p. 293

Abstract

La sovrapposizione variabile delle piume consente agli uccelli di trasformarsi le ali, a differenza degli aerei. Compiono questa impresa per mezzo della compliance elastica del tessuto connettivo, che ridistribuisce passivamente le piume di volo sovrapposte quando lo scheletro si muove per morphare la planform dell’ala. Le microstrutture distintive formano “velcro direzionale”, in modo tale che quando le piume adiacenti scivolano a parte durante l’estensione, migliaia di ciglia lobate sulle piume sottostanti si bloccano probabilisticamente con rami uncinati di piume sovrapposte per evitare lacune. Queste strutture si sbloccano automaticamente durante la flessione. Utilizzando un robot aereo biohybrid piumato, dimostriamo come entrambi i meccanismi passivi rendono le ali morphing robuste alla turbolenza. Abbiamo scoperto che le microstrutture uncinate fissano le piume tra le specie di uccelli, ad eccezione dei volantini silenziosi, le cui piume mancano anche del rumore simile al velcro associato. Questi risultati potrebbero ispirare i fermi direzionali innovatori e gli aerei di morphing.

Le piume di volo degli uccelli sono organizzate gerarchicamente fino alla scala micrometrica (1-6), il che le rende abbastanza solide da sostenere il sollevamento e abbastanza morbide da sovrapporsi uniformemente con le piume adiacenti. La sovrapposizione variabile delle piume consente agli uccelli di trasformare le loro ali e le loro forme di coda in modo più esteso di insetti, pipistrelli (7) e aerei attuali (8, 9), fornendo un controllo di volo senza precedenti (10, 11); tuttavia, il modo in cui il movimento delle piume è coordinato durante l’estensione e la flessione dell’ala non è completamente compreso (12, 13). Ricercatori precedenti hanno ipotizzato che il coordinamento delle piume di volo potrebbe essere facilitato in diversi modi. Uno studio morfologico nei piccioni (13) suggerisce che i muscoli lisci e i legamenti che collegano le remiganti possono fornire una guida passiva per la coordinazione delle piume. Le microstrutture di piume chiamate” barbule di attrito ” possono impedire che le piume sovrapposte scivolino troppo distanti durante l’estensione dell’ala (14-18), ma il meccanismo responsabile non è chiaro. Graham (14, 19) ha suggerito che i microscopici ganci delle barbule di attrito possono fissare insieme le piume adiacenti aumentando l’attrito, mentre lavori successivi (3, 15-18, 20) hanno suggerito che aumentano semplicemente l’attrito tra le piume. Il fissaggio e l’attrito hanno implicazioni diverse per la nostra comprensione dell’evoluzione del volo aviario. Ad esempio, il fissaggio durante l’estensione dell’ala richiede un meccanismo per sbloccarsi durante la flessione. D’altra parte,” i costi energetici per superare le forze di attrito durante l’estensione e la flessione dell’ala sarebbero estremamente grandi ” (12).

Per quantificare come le piume di volo sono coordinate passivamente per mezzo di tessuto elastico tra la base delle piume, abbiamo misurato la cinematica scheletrica e delle piume di volo di un’ala di piccione di roccia (Columba livia) che si trasforma tra diverse pose di planata (21, 22) (Fig. 1, A e B; vedi metodi). Abbiamo scoperto che le piume sono ridistribuite attraverso funzioni di trasferimento quasi lineari che mappano l’angolo del polso in ingresso a ciascun angolo di piuma (Fig. 1, C e D). La pendenza rappresenta la sensibilità dell’angolo della piuma all’angolo del polso e le differenze di pendenza tra le piume adiacenti indicano quanto strettamente sia accoppiato il movimento delle piume adiacenti (Fig. 1E). Questo mostra come una serie di legamenti elastici sintonizzati tra le remiganti (il postpatagium) accoppia l’angolo del polso a tutti i 20 angoli remex (Fig. 1F). Questo 20:1 la riduzione del numero di gradi di libertà è classificata come un meccanismo sottoattuato nella robotica, che formalizza le precedenti osservazioni anatomiche (13). Tuttavia, potrebbe non essere del tutto passivo in vivo. I muscoli lisci che collegano le remiganti possono regolare la rigidità del meccanismo sottoattuato (13), anche se non all’interno di un ciclo di battito d’ali, perché i muscoli lisci contraggono ordini di grandezza più lentamente (23, 24). Sebbene la sottoattuazione elastica corroborata spieghi come le piume sono distribuite, non spiega come gli spazi tra le piume siano impediti durante l’estensione dell’ala.

Fig. 1 Le piume di volo dei piccioni sono sottoattuate durante la flessione e l’estensione dell’ala.

(A) Gli uccelli si trasformano le ali durante il volo flettendo ed estendendo il loro scheletro. (B) Durante il morphing, mentre l’angolo del polso (θw) si estende, le piume di volo ruotano rispetto all’osso dell’ulna, misurate dagli angoli primari e secondari della piuma (θP e θS). (C) Le funzioni di trasferimento lineare modellano la relazione tra l’angolo del polso e l’angolo della piuma. N, individui; n, cicli ciascuno. (D) Le misurazioni di tutti gli angoli delle piume seguono una relazione lineare con l’angolo del polso, suggerendo sottoattuazione. (E) Le pendenze del modello lineare rappresentano la sensibilità degli angoli della piuma all’angolo del polso. (F) Un modello elastico lineare della molla corroborato dalle funzioni di trasferimento della piuma produce la distribuzione normalizzata di rigidezza della molla del tessuto connettivo fra le remiges. Le barre di errore rappresentano la deviazione standard.

Quando si separano due piume di piccione sovrapposte a mano, inizialmente scivolano senza intoppi prima di bloccarsi improvvisamente, suggerendo che ci deve essere un fine corsa micromeccanico. Per indagare su questo, abbiamo premuto le superfici a palette insieme con una forza normale predefinita e poi lentamente ruotato via la piuma sovrapposizione sulla punta calamo utilizzando un motore controllato da computer. Contemporaneamente, abbiamo misurato le forze normali e opposte risolte nel tempo tra le piume di separazione (fig. S1 e metodi). Attraverso le remiganti primarie (P10 e P9; P6 e P5), remiganti secondarie (S5 e S6) e rettrici (R5 e R6), abbiamo misurato che le piume di volo scivolano prima con basse forze opposte prima che si blocchino, causando la resistenza delle piume alla separazione e la deformazione delle palette di conseguenza (Fig. 2 BIS). Nello stato bloccato, la forza raggiunge il massimo, ma poiché le piume sono costrette a continuare a scivolare, slacciarsi e rifarsi dinamicamente, falliscono catastroficamente (fig. S17 e film S1) e separato (Fig. 2 BIS). Simulando sia la flessione che l’estensione dell’ala, abbiamo osservato che la forza opposta è direzionale nei piccioni: La forza opposta massima durante l’estensione è fino a 10 volte superiore rispetto alla flessione (Fig. 2 TER). Come controllo, abbiamo fatto scorrere le palette di piume lungo le direzioni del rachide (anteriore e posteriore) e abbiamo trovato basse forze opposte simili a quelle in flessione. Abbiamo valutato l’effetto della forza normale sulla forza di separazione come previsto dalla legge di attrito di Coulomb: forza di attrito = coefficiente di attrito × forza normale (Fig. 2 QUATER). Uno stadio micrometrico variava la forza normale premendo insieme le piume da 50 mN fino a 0,2 mN (il limite di risoluzione del sensore). Anche per le forze normali più piccole, le piume di volo sono bloccate in posizione con forze opposte misurate vicine a 0,2 N (Fig. 2C e fig. S17). Questa grande forza, 125 del peso corporeo, è dello stesso ordine di grandezza del sollevamento che ogni piuma di volo deve sostenere nel volo a vela (peso corporeo/40 remiganti che formano le ali). L’attrito di Coulomb richiede coefficienti di attrito insolitamente elevati, superiori a 1000 per una forza normale di 0,2 mN, ben oltre le proprietà del materiale stabilite (25). Inoltre, le forze di bloccaggio variano poco con la forza normale e mancano dell’intercetta a forza normale zero, il che esclude l’attrito di Coulomb.

Fig. 2 Pigeon flight feathers si bloccano insieme per mezzo di microscopici elementi di fissaggio probabilistici direzionali.

(A) La forza opposta (FO) tra le coppie di piume di volo dei piccioni inizia bassa e poi aumenta prima della separazione, mentre la forza normale (FN) rimane bassa in tutto (il perno rosso indica la forza massima; i valori sono mediati tra i livelli di forza normali; i contorni delle piume provengono dal film S1; le regioni ombreggiate indicano la deviazione standard della forza). R, rectrix. (B) Le forze avversarie massime sono fino a 10 volte superiori nella direzione di estensione che nelle direzioni di flessione, posteriore e anteriore. Le barre di errore rappresentano la deviazione standard. (C) Le forze avversarie massime dipendono debolmente dalla forza normale e mancano di un’intercetta a zero. (D) Le scansioni micro-TC della coppia di piume sovrapposte P6-P5 mostrano come le loro superfici si impegnano . Vedere film S2. m, medio; b, base. (E ed F) Immagini di microscopia elettronica a scansione , sezioni trasversali beamline micro-CT e ricostruzioni tridimensionali delle microstrutture (cerchi blu) coinvolte nel fissaggio direzionale. Fila superiore: P9 paletta esterna sovrapposta rami con cresta ventrale a forma di uncino. Riga inferiore: P10 sottostruttura barbule a palette interne con ciglia dorsali lobate a uncino. (G e H) La distribuzione dell’altezza di protrusione delle ciglia lobate (G) è stata utilizzata per calcolare il numero di rami (punti gialli) agganciati alle ciglia (oltre la linea tratteggiata rossa; vedere i metodi per i dettagli) lungo le sezioni trasversali a palette (H). (I) Forza stimata per ciglio lobato agganciato (vedi metodi). Le barre di errore rappresentano la deviazione standard. (J) L’interazione tra un singolo ciglio lobato e ramus uncinato, visto dalla punta della piuma (film S3; barra di scala, 50 µm). (K a M) Il ciglio lobato si annida comodamente contro il ramus agganciato (L) tramite il lobo agganciato lateralmente (M) dopo che la punta inclinata dirige il ramus in posizione (barre di scala, 10 µm; 17° è l’angolo per questo ciglio lobato).

Le caratteristiche distintive del dispositivo di fissaggio interfeather emergono dalla loro organizzazione gerarchica fino alla microscala, che abbiamo visualizzato attraverso la microscopia a scansione elettronica e a raggi X (film S2 e S3). Il bloccaggio si verifica in un’ala o coda distesa quando la pala esterna curva verso il basso di una piuma di volo sovrapposta scorre attraverso la pala interna curva verso l’alto di una piuma di volo sottotraccia, in cui le curvature opposte assicurano che le superfici della pala si accoppiano (18). In questa regione (Fig. 2D; vedi fig. S2 per nomenclatura), le palette interne sottostrutturate hanno barbule distali modificate con ciglia dorsali allargate, uncinate, lobate che si estendono sopra la cresta dorsale dei rami (Fig. 2E, riga in basso; vedi fig. S3 a S6 per le distribuzioni). Le alette esterne sovrapposte hanno rami con creste ventrali a forma di uncino (Fig. 2E, riga superiore, e fichi. S9 e S10). Per caratterizzare il meccanismo di fissaggio tra un rami agganciato e un singolo ciglio lobato, abbiamo innanzitutto stimato il numero di ciglia lobate bloccate in una coppia di piume (Fig. 2, G e H; fig. S12; e metodi). La forza massima calcolata per ciglio è compresa tra 10 e 70 µN (Fig. 2I), equivalente al ~ 14 µN per hooklet (4) che zip barbe nella banderuola insieme (3, 4, 6). In particolare, lo stesso barbule distale funziona sia per fissare barbe all’interno di una piuma di volo per mezzo di uncini ventrali e per fissare piume di volo all’interno di un’ala per mezzo di ciglia lobate dorsali (Fig. 2J e fig. S13). Gli uncini sono orientati lungo la barbula distale per collegarsi alle barbule prossimali, mentre la direzione di aggancio principale del ciglio lobato è orientata di lato (Fig. 2, da J a M e fig. S11) per allinearsi con i rami uncinati della piuma sovrapposta (fig. S7 e S8). Di conseguenza, le principali direzioni di aggancio degli elementi di fissaggio interbarb e interfeather sono approssimativamente ortogonali (Fig. 2J, fig. S13 e film S3) e sono quindi disaccoppiati funzionalmente. La raffinatezza del meccanismo di aggancio del ciglio lobato culmina nella sua punta inclinata verso l’alto che sporge sopra i rami (Fig. 2M e fig. S11). Ciò consente al ciglio lobato di catturare e dirigere il ramus uncinato sovrapposto in modo che il suo lobo uncinato finisca per accoccolarsi comodamente contro il ramus uncinato (Fig. 2, K e L e film S3), fissando saldamente entrambe le piume durante l’estensione e sbloccandole automaticamente durante la flessione. Il fissaggio contraddice l’ipotizzata funzione di attrito potenziata delle barbule di attrito (3, 12, 14-20), che rinominiamo di conseguenza “barbule di fissaggio”. Questo chiarisce la funzione delle migliaia di barbule di fissaggio sulle piume di volo sottostanti; si bloccano probabilisticamente con le decine o centinaia di rami uncinati della piuma di volo sovrapposta e formano un fine stop di separazione delle piume. Le proprietà emergenti del dispositivo di fissaggio interfeather non sono solo probabilistiche come bur fruit hooks, che ha ispirato il Velcro, ma anche altamente direzionali come gecko feet setae (26)—una combinazione che non è stata osservata prima (27).

Per valutare la funzione sia del fissaggio direzionale interfeather che della ridistribuzione passiva elastica delle piume sulla coordinazione delle piume in volo, abbiamo creato un nuovo robot aereo biohybrid con 40 remighe di piccione sottoattuate (Fig. 3 BIS). Abbiamo scoperto che sia la sottoattuazione che il fissaggio direzionale sono necessari per coordinare passivamente il movimento della piuma durante il morphing dinamico dell’ala in un volo all’aperto calmo e in condizioni estremamente turbolente. Prove di volo (Fig. 3B, fig. S14 e movie S4) hanno dimostrato che l’ala biohybrid si trasforma in modo affidabile ad alte frequenze di flessione ed estensione di ~5 Hz, rappresentative per i piccioni (21). Per sondare quantitativamente la funzione dei legamenti elastici passivi e del fissaggio direzionale interfeather, abbiamo testato l’ala del robot alla sua velocità di crociera approssimativa (~10 m / s) e all’angolo di attacco (~10°) in una galleria del vento a turbolenza variabile. Abbiamo manipolato l’ala del robot in quattro configurazioni in cui abbiamo permutato rimuovendo i legamenti elastici e ruotando le piume lungo il rachide per separare le palette (vedi metodi). Prove sia in alta turbolenza (30%; Fig. 3C) e bassa turbolenza( 3%; fig. S15) ha dimostrato che la sottoattuazione elastica e il fissaggio delle piume sono necessari per il morphing continuo. Senza contatto con le piume, ma con legamenti elastici, si formano degli spazi tra le piume primarie (Fig. 3D). Senza legamenti elastici, ma con il contatto delle piume, si formano spazi ancora più grandi mentre le piume si muovono insieme in ciuffi (Fig. 3 E). L’ala senza legamenti elastici o contatto piuma non ha coordinamento piuma coerente (Fig. 3 SEPTIES). Sia nei voli all’aperto che negli esperimenti della galleria del vento, abbiamo osservato costantemente che la legatura direzionale impedisce le lacune nella planform dell’ala bloccando le remiges adiacenti che rischiano la separazione, mentre la sottoattuazione elastica ridistribuisce le forze di bloccaggio per muovere le remiges sbloccate sul posto. Le remiganti si bloccano simultaneamente solo durante l’estensione estrema dell’ala, quando le velocità di scorrimento delle piume si avvicinano allo zero (fig. S16), che riduce al minimo il tasso di perdita di energia (forza × velocità di scorrimento). Infine, la forte direzionalità nella forza di bloccaggio assicura che la flessione dell’ala non sia resistita.

Fig. 3 Remiganti sottoattuate con elementi di fissaggio probabilistici direzionali si trasformano in modo robusto in volo.

(A) Abbiamo sviluppato un’ala robotica biohybrid con controllo scheletrico attivo e 20 remiganti di piccione sottoattuate in ciascuna metà dell’ala per valutare la funzione dei legamenti elastici passivi e il fissaggio direzionale probabilistico delle piume adiacenti durante il morphing dinamico dell’ala. (B) Volo all’aperto di successo del robot biohybrid, dimostrando ali completamente nascoste, a metà e completamente estese (film S4). (C-F) Prova in galleria del vento dell’ala biohybrid in alta turbolenza (film S5) con accoppiamento elastico e contatto piuma . Sia l’accoppiamento elastico che il contatto della piuma (C) sono necessari per mantenere una planform continua durante il morphing dell’ala, mentre tutte le altre condizioni provocano una separazione innaturale delle piume e delle lacune nella planform. Si noti che la piuma più esterna P10 e la piuma più interna S10 sono fissate allo scheletro (per bassa turbolenza, vedere fig. S15). Le viste sono della parte inferiore dell’ala. La combinazione di colori è la stessa di Fig. 1 TER.

Il meccanismo di fissaggio probabilistico direzionale tra le piume di volo adiacenti è presente in una vasta gamma di specie di uccelli moderni sulla base di tre linee di evidenza indipendenti. In primo luogo, le ciglia dorsali lobate che consentono il fissaggio sono state descritte in un’ampia gamma di specie (28) (tabella S4). In secondo luogo, abbiamo osservato qualitativamente le forze di fissaggio interfeather in un insieme diversificato di specie, ad eccezione dei volantini silenziosi come i gufi (tabella S3 e metodi). Infine, abbiamo misurato direttamente le forze di fissaggio interfeather attraverso alcune specie di uccelli che vanno in massa corporea da un kingbird di Cassin ~ 40-g a un condor della California ~ 9000-g (Fig. 4, lettere A e B). La forza massima misurata normalizzata dal carico aerodinamico stimato di ogni piuma di volo (peso corporeo/numero di remiganti) ha un ordine di grandezza di uno tra uccelli e scale solo debolmente con massa (massa−0,2; Fig. 4 BIS). Di conseguenza, le forze di fissaggio delle piume sono una frazione simile del peso corporeo, e quindi altrettanto efficaci, sia nei piccoli che nei grandi uccelli. La forza di fissaggio è direzionale, con un rapporto di forza di almeno due tra estensione e flessione in questo intervallo (Fig. 4B), ad eccezione dei volantini silenziosi (barbagianni e vedova di chuck-will; Fig. 4B e tabella S3). Ad alta risoluzione tomografia computerizzata (CT) scansioni di piume barbagianni mostrano che essi infatti mancano le ciglia lobate e rami uncinati in regioni di sovrapposizione piuma e invece hanno modificato barbule con allungata, sottile, pennualue vellutato (Fig. 4D). Questo spiega le forze opposte a basso attrito che abbiamo misurato tra le loro piume (fig. S18A e S19A). In effetti, separare completamente coppie sovrapposte di piume di piccione produce un suono a banda larga simile al velcro, mentre separare le piume di volo del barbagianni produce relativamente poco rumore, circa 40 dB in meno a 1 kHz (Fig. 4C, fig. S20, e metodi). Ciò conferma un compromesso funzionale tra il fissaggio delle piume e lo smorzamento del suono (Fig. 4C), che Graham ha notato (19), e può spiegare la perdita evolutiva di barbule di fissaggio nelle specie in fase di selezione per il volo silenzioso. Ipotizziamo che il fissaggio direzionale potrebbe non essere così critico per alcuni volantini silenziosi perché la turbolenza atmosferica in decomposizione durante la notte (29) riduce il rischio di scivolamento della piuma. L’evoluzione delle barbule di fissaggio rappresenta quindi un’importante innovazione funzionale nel passaggio dai dinosauri piumati agli uccelli moderni, sui quali i fossili possono far luce.

Fig. 4 Scaling e specializzazione di elementi di fissaggio piuma probabilistici tra le specie.

(A) Forze opposte di bloccaggio della piuma misurate normalizzate dal carico aerodinamico nominale di ogni piuma di volo per specie di uccelli che vanno da ~40 g (kingbird di Cassin, Tyrannus vociferans) a ~9000 g (California condor, Gymnogyps californianus) (tabella S2). La linea di tendenza (linea tratteggiata blu) è mostrata con specie di volo silenzioso (arancione) omesse. Le sagome sono basate su illustrazioni di fieldbook (30). Le barre di errore rappresentano la deviazione standard. (B) I rapporti di estensione-flessione della forza opposta (Fext e Fflex) mostrano che le forze delle piume sono direzionali, ad eccezione delle specie specializzate nel volo silenzioso: barbagianni (T. a., Tyto alba) e vedova di chuck-will (A. c., Antrostomus carolinensis). T. V., T. vociferans; C. l., C. livia; H. l., Haliaeetus leucocephalus; G. c., G. californianus. Le barre di errore rappresentano la deviazione standard. (C) La separazione delle piume è molto più rumorosa nelle piume di piccione che nelle piume di gufo (film S6). Le regioni ombreggiate indicano la deviazione standard. amb., livello di rumore ambientale. (D) La micro-TAC della linea di fascio delle piume del barbagianni mostra la mancanza di ciglia dorsali lobate nella banderuola interna del sottostrato P10 e la mancanza di una cresta ventrale uncinata (freccia arancione) nella banderuola esterna rami del P9 sovrapposto. Invece, sia le barbule distali P10 che le barbule prossimali P9 hanno pennule allungate (strutture allungate di ~ 3 µm di diametro in ellissi arancioni) che proiettano oltre il piano dei rami.

Materiali supplementari

science.sciencemag.org/content/367/6475/293/suppl/DC1

Materiali e metodi

Figs. Da S1 a S20

Tabelle da S1 a S4

Riferimenti (32-37)

Filmati da S1 a S6

http://www.sciencemag.org/about/science-licenses-journal-article-reuse

Questo è un articolo distribuito sotto i termini della licenza predefinita Science Journals.

Riferimenti e note

    1. R. O. Prum

    , Sviluppo e origine evolutiva delle piume. J. Scad. Zool. 285, 291–306 (1999). doi: 10.1002/(SICI)1097-010X(19991215)285:4<291::AIUTO-JEZ1>3.0.CO; 2-9pmid:10578107

    1. M. Yu,
    2. P. Wu,
    3. R. B. Widelitz,
    4. C.-M. Chuong

    , La morfogenesi delle piume. Natura 420, 308-312 (2002). doi: 10.1038 / nature01196pmid:12442169

  1. A. M. Lucas, P. R. Stettenheim, Anatomia aviaria: Tegumento parte I e parte II (U. S. Government Printing Office, 1972).

    1. A. Kovalev,
    2. A. E. Filippov,
    3. S. N. Gorb

    , Decomprimere le piume degli uccelli. J. R. Soc. Interfaccia 11, 20130988 (2013). doi:10.1098 / rsif.2013.0988 pmid:24352674

    1. T. N. Sullivan,
    2. M. Chon,
    3. R. Ramachandramoorthy,
    4. M. R. Roenbeck,
    5. T.-T. Appeso,
    6. H. D. Espinosa,
    7. M. A. Meyers

    , Reversibile attacco su misura di permeabilità: La piuma a palette e bioinspired disegni. Adv. Funct. Madre. 27, 1702954 (2017). doi:10.1002 / adfm.201702954

    1. F. Zhang,
    2. L. Jiang,
    3. S. Wang

    , riparabile a cascata slide-lock system dota piume di uccello con resistenza allo strappo e superdurabilità. Proc. Natl. Acad. Sic. U. S. A. 115, 10046-10051 (2018). doi: 10.1073 / pnas.1808293115pmid:30224464

  2. CJ Pennycuick, Modellando l’uccello volante (Elsevier, 2008).

    1. S. Barbarino,
    2. O. Bilgen,
    3. R. M. Ajaj,
    4. M. I. Friswell,
    5. D. J. Inman

    , Una rassegna di morphing aereo. J. Intell. Madre. Syst. Struct. 22, 823–877 (2011). doi:10.1177/1045389X11414084

    1. D. D. Mento,
    2. L. Y. Matloff,
    3. A. K. Stowers,
    4. E. R. Tucci,
    5. D. Lentink

    , fonte di Ispirazione per la progettazione di ala: Come arto specializzazione consente di volo attivo nella moderna vertebrati. J. R. Soc. Interfaccia 14, 20170240 (2017). doi:10.1098 / rsif.2017.0240 pmid:28592663

    1. D. Lentink,
    2. U. K. Müller,
    3. E. J. Stamhuis,
    4. R. de Kat,
    5. W. van Gestel,
    6. L. L. M. Veldhuis,
    7. P. Henningsson,
    8. A. Hedenström,
    9. J. J. Videler,
    10. J. L. van Leeuwen

    , Come rondoni controllo della loro efficienza con il morphing ali. Natura 446, 1082-1085 (2007). doi:10.1038 / nature05733pmid:17460673

    1. K. E. Crandell,
    2. B. W. Tobalske

    , Aerodinamica della spinta di inversione di punta in un’ala di piccione girevole. J. Scad. Biol. 214, 1867–1873 (2011). doi:10.1242 / jeb.051342pmid:21562173

  3. J. J. Videler, Volo aviario (Oxford Univ. Stampa, 2006).

    1. T. L. Hieronymus

    , Attacco di piume di volo in piccioni di roccia (Columba livia): Piume segrete e muscolo liscio coordinano un’ala morphing. J. Anat. 229, 631–656 (2016). doi:10.1111 / joa.12511pmid:27320170

    1. R. R. Graham

    , Dispositivi di sicurezza nelle ali degli uccelli. J. R. Aeronauta. Soc. 36, 24–58 (1932). doi: 10.1017 / S0368393100111708

    1. H. Sick

    , Indagini morfologico-funzionali sulla struttura fine delle piume degli uccelli. J. Ornitolo. 85, 206–372 (1937). doi:10.1007 / BF01905702

    1. E. Rutschke

    , Sopra il luccichio d’argento sulle sterne yon piuma oscillante. J. Ornitolo. 106, 307–312 (1965). doi:10.1007 / BF01677699

    1. H. Oehme

    , Studi sul volo e la costruzione delle ali di piccoli uccelli. J. Ornitolo. 100, 363–396 (1959). doi:10.1007 / BF01671192

    1. H. Oehme

    , Volo e ali di storno e merlo. Un contributo alla biofisica del volo degli uccelli e alla morfologia comparata degli organi di volo. Parte 2: Gli organi volanti. Biol. Zent. Blocco. 82, 569–587 (1963).

    1. R. R. Graham

    , Il volo silenzioso dei gufi. Aeronauta. J. 38, 837-843 (1934). doi: 10.1017 / S0368393100109915

  4. N. S. Proctor, P. J. Lynch, Manuale di Ornitologia: Struttura e funzione aviaria (Yale Univ. Stampa, 1993).

    1. C. J. Pennycuick

    , Requisiti di alimentazione per il volo orizzontale nel piccione Columba livia. J. Scad. Biol. 49, 527–555 (1968).

    1. A. K. Stowers,
    2. L. Y. Matloff,
    3. D. Lentink

    , Come i piccioni accoppiano il movimento tridimensionale del gomito e del polso per trasformare le loro ali. J. R. Soc. Interfaccia 14, 20170224 (2017). doi:10.1098 / rsif.2017.0224 pmid:28794161

  5. B. B. Hafen, B. Burns, in Anatomia (StatPearls Publishing, 2018); www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK532857/.

    1. J. C. Rüegg

    , Tono muscolare liscio. Physiol. Apoc 51, 201-248 (1971). doi:10.1152 / physrev.pmid 1971.51.1.201:5543902

  6. D. E. Gray, American Institute of Physics Handbook (McGraw-Hill Book Company Inc., 1957), sezione 2d.

    1. K. Autumn,
    2. Y. A. Liang,
    3. S. T. Hsieh,
    4. W. Zesch,
    5. W. P. Chan,
    6. T. W. Kenny,
    7. R. Fearing,
    8. R. J. Full

    , Forza di attrazione di un singolo piede geco-capelli. Natura 405, 681-685 (2000). doi:10.1038 / 35015073 pmid:10864324

  7. S. N. Gorb, in Springer Handbook of Nanotechnology, B. Bhushan, Ed. (Springer, 2010), pp. 1525-1551.

  8. A. C. Chandler, A Study of the Structure of Feathers: With Reference to Their Taxonomic Significance (Univ. California Press, 1916), vol. 13.

  9. R. B. Stull, An Introduction to Boundary Layer Meteorology (Springer, 2012), vol. 13.

  10. C. S. Robbins, B. Bruun, H. S. Zim, A. Singer, Birds of North America: A Guide to Field Identification (Golden Books Publishing Company Inc., 1983).

  11. L. Y. Matloff, E. Chang, T. J. Feo, L. Jeffries, A. K. Stowers, C. Thomson, D. Lentink, Come piume di volo bastone insieme per formare un continuo morphing ala dati online. Figshare (2019); http://dx.doi.org/10.6084/m9.figshare.11369364.doi:10.6084/m9.figshare.11369364

    1. C. J. Pennycuick

    , Uno studio in galleria del vento del volo a vela nel piccione Columba livia. J. Scad. Biol. 49, 509–526 (1968).

    1. C. J. Pennycuick

    , Il volo di uccelli e altri animali. Aerospace 2, 505-523 (2015). doi:10.3390 / aerospace2030505

  12. R. Tedrake, Underactuated Robotics: Algorithms for Walking, Running, Swimming, Flying, and Manipulation (Course Notes for MIT 6.832). Scaricato il 12/14/19 da http://underactuated.mit.edu/.

  13. W. Biesel, H. Butz, W. Nachtigall, in Biona Relazione 3. Volo degli uccelli, W. Nachtigall, Ed. (Wiley-Blackwell, 1986), vol. 33, pp. 139-160.

    1. D. B. Quinn,
    2. Y. van Halder,
    3. D. Lentink

    , Il controllo adattivo dell’intensità della turbolenza è accelerato dal campionamento del flusso frugale. J. R. Soc. Interfaccia 14, 20170621 (2017). doi:10.1098 / rsif.2017.0621 pmid:29118116

    1. P. H. Eilers

    , Un perfetto più liscia. Anale. Chimica. 75, 3631–3636 (2003). doi:10.1021/ac034173tpmid:14570219

Ringraziamenti: Si ringrazia A. Engilis e I. E. Engilis per piuma prestiti; A. Vailiones per la scansione CT aiutare con NSF ECCS-1542152 supporto; K. Rogers (CDFW), K. Miller, e E. I. Knudsen gufo cadaveri; J. Kadis, C. Basica, E. Georgieva, e B. Hightower per la registrazione di audio guida; G. W. Reich per AFOSR volo permesso di supporto; e R. Prum per la linea 2-BM CT scansione di piume con T. J. F. presso Argonne National Laboratory del Dipartimento dell’Energia USA proposta 41887 R. Prum) e analisi, con l’aiuto di X. Xiao, S. Whittaker, C. Dove e H. James per il supporto SEM allo Smithsonian National Museum of Natural History. Finanziamento: Questo progetto è stato sostenuto da AFOSR BRI award number FA9550-16-1-0182 e AFOSR DESI numero di premio FA9550-18-1-0525, con un ringraziamento speciale a B. L. Lee, F. A. Leve, e J. L. Cambier leader del programma. TJF è stato supportato da NSF PRFB 1523857. E. C. e L. J. sono stati supportati da un NSF GRFP fellowship, A. K. S. da un NDSEG fellowship, e D. L. da NSF CAREER award 1552419. Contributi dell’autore: Tutti gli autori hanno contribuito alla concezione e alla progettazione dello studio e dell’analisi dei dati. D. L., L. Y. M., T. J. F. e E. C. ha scritto il manoscritto; L. Y. M., E. C., T. J. F., L. J. e D. L. di fatto le figure; L. Y. M. e A. K. S. eseguite motion capture; L. Y. M. ha fatto la primavera del modello; L. Y. M. e C. T. eseguita piuma forza di interazione misurazioni; T. J. F. eseguita la scansione e microscopia elettronica della linea micro-CT imaging e analisi; L. J. eseguita micro-CT imaging di piuma interazione; L. J., L. Y. M. e E. C. rango di forza per cilio; E. C. inventato i robot corpo; A. K. S. L. Y. M. e E. C. le ali robotiche biohybrid iterate e fabbricate; E. C. e L. Y. M. hanno eseguito test in galleria del vento; E. C., L. Y. M. e A. K. S. hanno eseguito test di volo; L. Y. M. e E. C. hanno eseguito misurazioni del suono delle piume; e D. L. ha contribuito alla consulenza e supervisionato il lavoro. Interessi concorrenti: Gli autori non dichiarano interessi concorrenti. Disponibilità dei dati e dei materiali: tutti i dati sono disponibili nel testo principale o nei materiali supplementari, nonché online su figshare (31).

Lascia un commento

Il tuo indirizzo email non sarà pubblicato.